2006년 온라인 스노보드 상점을 운영하다 기존 솔루션에 불만을 느껴 만든 플랫폼을 Shopify로 정식 출시했다. 2009년 API와 앱스토어로 생태계를 열었고, 2013년 자체 결제 Shopify Payments와 오프라인 POS를 도입했다. 2015년 뉴욕과 토론토 증시에 상장해 1억 3,100만 달러 이상을 조달했다.
2019년 Shopify Fulfillment Network를 발표하고 창고 로봇 회사 6 River Systems를 4억 5천만 달러에 인수했다. 2020년 팬데믹으로 1분기 매출이 47% 늘고 연 매출이 거의 두 배가 됐으며, 2021년에는 매출 46억 달러와 총 상품 거래액 1,754억 달러를 기록했다.
2022년 Deliverr를 21억 달러에 사들였으나 주가는 최고점 대비 약 80% 빠졌고, 2023년 물류 사업 대부분을 Flexport에 넘기며 직원 20%를 줄였다. 2024년 매출은 88.8억 달러로 늘었고, 2026년에는 AI 채널 판매용 Agentic Storefronts를 내놨다.